La dynamique du Pathobiome des tiques, l’exemple d’Ixodes ricinus

En Europe, les tiques représentent les premiers vecteurs d’agents pathogènes pour l’homme et l’animal, et constituent ainsi un problème de santé publique et vétérinaire préoccupant. Ixodes ricinus, espèce de tique prédominante en Europe occidentale, est l’espèce capable de transmettre la plus grande variété d’agents pathogènes, dont les bactéries du complexe Borrelia burgdorferi s.l., agents de la maladie de Lyme. Outre les agents pathogènes, les tiques sont également porteuses d’une multitude d’autres micro-organismes, capables d’influencer l’acquisition et/ou la transmission des agents pathogènes. Ces informations ont ainsi conduit à prendre en compte le concept de pathobiome, qui vise à considérer les interactions entre l’agent pathogène et son environnement biotique, notamment les autres micro-organismes hébergés par les tiques. Par ailleurs, ces communautés microbiennes constituent des systèmes dynamiques dont la composition et la diversité sont susceptibles de varier, d’une part à l’échelle de la tique et d’autre part à l’échelle temporelle ou spatiale. Ainsi la compréhension des différents facteurs pouvant influer sur la compétence vectorielle des tiques, nécessite, non seulement, de considérer la notion de pathobiome dans l’étude des tiques et des agents pathogènes qu’elles transmettent, mais aussi, de bien considérer cette notion d’échelle et l’aspect dynamique de ce système. Dans un tel contexte, mon projet de thèse visait à caractériser la dynamique du pathobiome de tiques I. ricinus. Pour cela deux échelles ont été considérées : l’échelle temporelle et les organes des tiques. La première partie de ma thèse consistait à identifier la dynamique des agents pathogènes d’une part dans des tiques collectées mensuellement pendant trois années consécutives et d’autre part dans deux organes clés : le tube digestif et les glandes salivaires. Pour cela, nous avons utilisé une technique de criblage haut-débit, la PCR microfluidique. À l’échelle des organes, les résultats obtenus nous ont conduit à remettre en perspective certains postulats établis quant aux mécanismes de transmission de certains agents pathogènes, et plus particulièrement les Borrelia. À l’échelle temporelle, nous avons pu caractériser la dynamique de plusieurs espèces pathogènes appartenant aux genres, Borrelia, Anaplasma, Rickettsia et Babesia, bien connues pour circuler chez les tiques I. ricinus dans la zone étudiée. Nous avons aussi pu mettre en évidence, des différences de prévalences pour plusieurs de ces agents pathogènes en fonction des saisons ou encore des années d’échantillonnage. Par ailleurs, le microbiote des tiques de l’étude temporelle, a été caractérisé par séquençage haut débit du gène de l’ARN 16s et d’éventuelles interactions entre les différents membres de ces communautés microbiennes ont été recherchées à l’aide d’analyses de réseaux. Après une rigoureuse mise au point méthodologique pour s’affranchir des potentielles contaminations liées aux étapes d’extraction et d’amplification de l’ADN, nous avons montré que le microbiote des tiques était largement dominé par plusieurs genres bactériens correspondant à des bactéries communément transmises verticalement chez différentes espèces d’arthropodes (Arsenophonus, Candidatus Midichloria, Rickettsia, Wolbachia et Spiroplasma). L’étude de l’ensemble du microbiote nous a également permis d’observer un effet de la saison à laquelle les tiques avaient été échantillonnées, qui semblait être principalement le fait de micro-organismes communément retrouvés dans l’environnement. Enfin, nous avons identifié un grand nombre de liens entre les membres du microbiote, dont certains impliquant plusieurs taxons du genre Rickettsia, potentiellement pathogènes. Ainsi, l’ensemble des résultats obtenus au cours de cette thèse, a permis de montrer que le pathobiome des tiques est un système dynamique, qu’il est nécessaire d’étudier à différentes échelles, pour en caractériser le fonctionnement.