Ecologie et Evolution des interactions hôtes-tumeurs chez l'hydre brune

Les tumeurs se forment à la suite d’une prolifération anormale et incontrôlée de cellules au sein d’un organisme multicellulaire, ce qui peut conduire au cancer. Bien que ce phénomène existe chez tous les métazoaires, l’essentiel des recherches a porté sur les tumeurs malignes chez l’homme et les animaux domestiques. Ainsi, l’écologie évolutive des interactions hôtes-tumeurs et leurs conséquences sur le fonctionnement des écosystèmes constituent un domaine de recherche quasiment vierge.Pour aborder ces questions scientifiques, le modèle biologique utilisé dans cette thèse est un cnidaire d'eau douce, l'hydre brune Hydra oligactis, dont certaines lignées de laboratoire hébergent des tumeurs avec des spécificités notables. Outre le fait que le statut bénin/malin de ces tumeurs ne soit pas clair, ces dernières sont capables de se transmettre verticalement, lors de la reproduction asexuée de leur hôte par bourgeonnement. De plus, les hydres tumorales présentent, par rapport aux hydres saines, une augmentation de leur nombre de tentacules.Cette thèse est organisée en 5 sections, une introduction avec deux articles de synthèse, trois chapitres présentant les recherches effectuées et une discussion générale. La première synthèse porte sur la comparaison entre tumeurs bénignes et malignes, la seconde s’intéresse aux coûts des défenses anticancer chez les organismes hôtes.Nos recherches sur H. oligactis ont tout d’abord permis de décrire des tumeurs spontanées au sein de plusieurs lignées sauvages (Chapitre 1). Ce travail montre que les tumeurs de l'hydre brune semblent toujours être d'origine germinale. De plus, nous montrons que la présence d'une espèce bactérienne de l'ordre des Chlamydiales, pourrait jouer un rôle dans l'initiation et/ou le maintien de ces processus tumoraux.Nous avons ensuite étudié (Chapitre 2) l'impact du complexe tumoral et bactérien transmissible (i.e. cellules tumorales et bactéries) sur les traits d'histoire de vie de l'hydre hôte. Ce travail montre que les polypes issus de parents tumoraux, avant de devenir eux-mêmes tumoraux, intensifient leurs efforts de reproduction tant sexuée qu'asexuée. De plus, ces polypes tumoraux ont par la suite une survie réduite par rapport aux sains. Le caractère adaptatif de ces changements de traits d'histoire de vie, pour l'hôte et/ou pour les cellules tumorales transmissibles, est discuté. Ce chapitre s’intéresse également à l'origine de l'augmentation du nombre de tentacules chez les polypes tumoraux. En transplantant différentes tumeurs sur des hydres de fond génétique variable, nous avons montré que les polypes développant des tentacules surnuméraires après transplantation étaient uniquement ceux qui avaient reçu du tissu tumoral de lignées d'hydres hébergeant des tumeurs transmissibles, et déjà associées à l'apparition de tentacules surnuméraires chez leur hôte d'origine. Plutôt qu'une réponse compensatoire initiée par l'hôte, la croissance de tentacules surnuméraires chez certaines hydres porteuses de tumeurs serait donc induite par des cellules tumorales transmissibles.Enfin, afin d'améliorer notre compréhension des conséquences écologiques des interactions hôte-tumeur sur le fonctionnement des écosystèmes, nous avons exploré expérimentalement (Chapitre 3) les relations que les hydres tumorales entretiennent avec d’autres espèces animales vivant dans les milieux aquatiques. Nous avons démontré que, par rapport aux hydres saines, les tumorales présentaient un risque accru de prédation par les poissons, un taux plus élevé de colonisation par les ciliés commensaux, et que leur capacité à capturer des proies était également supérieure en raison du nombre accru de tentacules.L’ensemble de ce travail plaide pour une meilleure prise en compte des processus tumoraux en écologie évolutive, tant en ce qui concerne la trajectoire écologique et évolutive des espèces hôtes que les conséquences de ces interactions sur le fonctionnement des écosystèmes.