Évolution de gènes de la vision et de l'olfaction chez les poissons à nageoires rayonnées

Avec environ 35 000 espèces décrites, les poissons à nageoires rayonnées, ou actinoptérygiens, représentent environ la moitié des espèces de vertébrés et plus de 95% des vertébrés aquatiques. Ces animaux ont colonisé un grand nombre de milieux différents, que ce soit en eaux douces ou salées, à des températures de zéro à 35°C et à des profondeurs allant jusqu’à 8000 mètres. Cette grande hétérogénéité écologique au sein d’un groupe d’espèces rend particulièrement intéressant l’étude de l’évolution de leurs systèmes sensoriels qui sont impliqués dans un grand nombre de fonctions essentielles comme le déplacement, l’alimentation et la reproduction. Dans cette thèse, j’ai mené des études de génomique comparative afin de mieux comprendre l’évolution de l’olfaction chez les actinoptérygiens et de la vision chez des actinoptérygiens cavernicoles. La détection de molécules odorantes est assurée par les récepteurs olfactifs, protéines présentes dans la membrane des neurones sensoriels de l’épithélium olfactif. Cet épithélium peut avoir une organisation plus ou moins complexe en fonction de l’espèce, notamment par la présence d’un nombre différent de lamelles, ce qui fait varier la dimension de la surface d’échange avec le milieu extérieur. En analysant le génome de 185 actinoptérygiens, nous avons observé une grande variabilité du nombre de gènes codant les récepteurs olfactifs et une forte corrélation entre la taille de ce répertoire de gènes et le nombre de lamelles, probablement parce qu’une grande surface d’épithélium olfactif est nécessaire pour qu’un grand nombre de récepteurs puisse être exprimés. Ainsi, alors que les polyptères (Erpetoichthys calabaricus et Polypterus senegalus) possèdent plus d’un millier de récepteurs différents et que leur organe olfactif est constitué de centaines de lamelles, le poisson lune (Mola mola) ne présente qu’un repli médian au niveau d’un épithélium olfactif réduit et ne possède qu’une trentaine de récepteurs différents. Ces données, cohérentes au niveau morphologique et moléculaire, suggère que les capacités olfactives sont probablement très différentes entre actinoptérygiens. Par ailleurs, nous avons étudié l’évolution de gènes impliqués dans la photoréception chez des poissons cavernicoles qui ont des yeux plus ou moins dégénérés. En recherchant la présence de mutations perte de fonction (mutations qui rendent un gène non fonctionnel, ou pseudogène), nous avons montré la présence de pseudogènes plus ou moins nombreux en fonction des espèces considérées, et nous en avons déduit que les gènes de photoréception sont dispensables chez ces poissons vivant dans l’obscurité. En revanche, les gènes impliqués dans le cycle circadien et la pigmentation sont pour la plupart sous sélection purificatrice, probablement à cause de leur pléiotropie, c’est-à-dire leur implication dans de multiples processus biologiques. Seuls quelques gènes sont pseudogénisés de façon récurrente chez plusieurs espèces cavernicoles, suggérant qu’ils sont dispensables dans l’obscurité des grottes et seraient souvent impliqués dans la dépigmentation et la perte du cycle circadien dans les grottes. En utilisant différentes méthodes qui reposent sur l’analyse du changement de pression de sélection sur les gènes de la photoréception au moment du passage de la vie épigée à la vie hypogée, nous avons estimé que les poissons cavernicoles étudiés sont relativement récents, c’est-à-dire qu’ils ont colonisé des grottes entre le début du Pliocène (~5 millions d’années) et la fin du Pléistocène (~10 000 ans).