Environmental limitation on fitness: Reproduction of laboratory mice in benign and stressful (“tropical”) conditions

SummaryIn general, the environment limits the fitness of individual animals, and environmental limitation leads to selection for “optimal”, intermediate values for all traits that matter, whether imposed by natural or artificial selection. We compared the reproduction of laboratory mice in a normal and a hot, humid environment to test this claim. Thirty males and 150 females from a non‐inbred line adapted to normal conditions were mated twice (the second time after rerandomisation) to produce the experimental animals. Individual experimental mice from each litter were allocated from weaning (3 weeks) either to the normal or hot environment. At 9 to 12 weeks of age these mice were paired, 1 male with 1 female, until the female had a chance to have 2 litters. 354 pairs in the normal and 362 pairs in the hot environment were mated. All living progeny were weaned at 3 weeks. Average values of reproductive traits, phenotypic correlations between traits, and heritability estimates for many traits were found in each environment.Negative correlations (trade‐offs) between litter number and weight of individual progeny in both environments demonstrated clearly that fitness was limited even in the normal laboratory situation. All quantitative measures of reproduction were lower in the hot room showing that it was more stressful. Yet size of individual young and their survival was not reduced. This may be an adaptive mechanism restricted to housemice.Lower heritability estimates in first than in second parities for quantitative measures of litter size show that while the mouse is still growing she has fewer resources available for reproduction, making her more susceptible to environmental stress. This challenges accepted wisdom that animal breeders should select their animals when they are young. They are least likely to respond then.We believe that natural selection causes animals always to push their fitness (reproduction and survival of the progeny) against a limit set by their particular environment. Each environment selects animals that optimally allocate environmental resources there. Problems arise when inappropriate genetic settings cause phenotypes to misallocate metabolic resources. In relatively difficult environments productive animals, including successful transgenics, allocate insufficient resources to fitness.ZusammenfassungBegrenzung der Fitneß durch die Umwelt: Reproduktion von Labormäusen in günstigen und schwierigen („tropischen”) BedingungenIm Normalfall soll die Umwelt der Fitneß eine obere Grenze setzen. Diese Begrenzung führt zu Selektion auf mittlere „Optimalwerte” bei alien wichtigen Merkmalen. Wir untersuchten die Fortpflanzung von Labormäusen in entweder normaler oder heißer Umwelt. Aus einer an erstere angepaßten, nichtingezüchteten Linie wurden 30 Männchen mit 150 Weibchen zweimal verpaart (beim zweiten Mal neu randomisiert) um die Versuchstiere zu erzeugen. Individuen aus jedem Wurf wurden zufallsmäßig an die zwei Umwelten verteilt, worin sie ab 3 Wochen aufgezogen wurden. Im Alter zwischen 9 und 12 Wochen wurden sie zufallsmäßig 1:1 verpaart bis die Paare Zeit für zwei Würfe gehabt hatten. An 354 und 362 Paaren im normalen und heißen Zimmer wurden Daten ihrer Reproduktion erhoben. Alle lebendgeborenen Jungen wurden bis 3 Wochen alt verfolgt. In beiden Umwelten wurden Durchschnittswerte der einzelnen Merkmale, phänotypische Korrelationen wichtiger Merkmale, und Heritabilitätswerte der Merkmale errechnet.Starke negative Korrelationen zwischen Anzahl der Jungen im Wurf und Gewicht der einzelnen Jungen im Wurf, in beiden Umwelten, zeigen daß Fitneß auch in normalen Laborverhältnissen begrenzt war. Alle quantitativen Maße der Würfe waren beträchtlich niedriger im heißen Raum, was zeigt, daß diese Umwelt mehr Streß bot. Jedoch die Größe und Überlebensrate der einzelnen Jungen im heißen Raum wurden nicht beeinträchtigt. Diese adaptive Anpassung an schwierige Bedingungen könnte einmalig bei Mus musculus sein.Niedere Heritabilitäten von quantitativen Maßen der Wurfgröße im ersten gegenüber dem zweiten Wurf zeigen, daß noch selbst wachsende Weibchen nur wenig Ressourcen für Fortpflanzung einsetzen können und deshalb mehr von Umweltdruck abhängen. Paradoxerweise versuchen Tierzüchter meistens so Jung wie möglich Tiere zu selektieren, die solcher Selektion auf Reproduktion am wenigsten folgen können. Diese Situation sollte erneut durchdacht werden.Uns scheint, daß Tiere, weil natürliche Selektion andauernd fortwirkt, jederzeit ihre Fitneß bis an eine obere Grenze, von der Umwelt gesetzt, schieben. Jede Umwelt selektiert Tiere, die ihre metabolischen Ressourcen darin optimal einsetzen. Probleme entstehen, wenn genetische Information Phänotype erzeugt, die Ressourcen fehl einsetzen. In relativ schwieriger Umwelt haben Leistungstiere, und auch erfolgreiche transgenische Tiere, ungenügend Ressourcen übrig für Fortpflanzung.